La contaminación plástica fomenta más crecimiento microbiano en los lagos que la materia orgánica natural

Nature Communications volumen 13, Número de artículo: 4175 (2022) Citar este artículo

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Los desechos plásticos contaminan ampliamente las aguas dulces. La degradación abiótica y biótica de los plásticos libera sustratos a base de carbono que están disponibles para el crecimiento heterótrofo, pero se sabe poco sobre cómo estos nuevos compuestos orgánicos influyen en el metabolismo microbiano. Aquí encontramos que el lixiviado de las bolsas de plástico era químicamente distinto y más biodisponible que la materia orgánica natural de 29 lagos escandinavos. En consecuencia, los lixiviados plásticos aumentaron la adquisición de biomasa bacteriana en 2,29 veces cuando se añadieron a una concentración ambientalmente relevante a las aguas superficiales del lago. Estos resultados no fueron atribuibles únicamente a la cantidad de carbono orgánico disuelto proporcionado por el lixiviado. El crecimiento bacteriano fue 1,72 veces más eficiente con el lixiviado de plástico porque el carbono agregado era más accesible que la materia orgánica natural. Estos efectos variaron tanto con la disponibilidad de fuentes de carbono alternativas, especialmente lábiles, como con la diversidad bacteriana. Juntos, nuestros resultados sugieren que la contaminación plástica puede estimular las redes alimentarias acuáticas y resaltar dónde las estrategias de mitigación de la contaminación podrían ser más efectivas.

La respuesta de los microbios a la contaminación plástica generalizada y creciente en las aguas dulces tiene consecuencias para el metabolismo de los ecosistemas y la salud de la red alimentaria1,2,3. Además de proporcionar un sustrato para la colonización de biopelículas4, los plásticos filtran materia orgánica disuelta (DOM) durante la degradación mecánica, fotoquímica y biológica5,6,7. Este lixiviado de plástico puede proporcionar energía para el crecimiento bacteriano8,9 y transferirse hacia arriba a través de las redes alimentarias para apoyar el crecimiento de niveles tróficos más altos10. Sin embargo, los lixiviados de plástico también pueden afectar el crecimiento bacteriano debido a los compuestos tóxicos que se agregan a los polímeros sintéticos durante la fabricación, por ejemplo, para aumentar la flexibilidad del plástico y la estabilidad térmica11. Como muchos de estos aditivos tóxicos son compuestos orgánicos hidrofóbicos que se adsorben fuertemente a los polímeros sintéticos, también pueden dañar y potencialmente biomagnificarse en niveles tróficos más altos que ingieren descomponedores bacterianos2. Determinar las condiciones en las que las bacterias pueden crecer mejor y, en consecuencia, agotar los lixiviados plásticos del medio ambiente, en última instancia, puede ayudar a priorizar los esfuerzos para mitigar y limpiar la contaminación plástica global.

Existen pocos datos sobre la composición molecular y el destino de los lixiviados plásticos en aguas dulces, especialmente en comparación con la DOM natural. Los polímeros sintéticos generalmente se consideran no biodegradables12, pero los plásticos también contienen muchos aditivos lábiles y potencialmente biodisponibles, como plastificantes, colorantes y antioxidantes, que se utilizan para dar a los polímeros sus propiedades funcionales13,14,15. Estos aditivos pueden representar hasta el 70 % de los desechos plásticos por masa14,15. Los plásticos más comunes, es decir, el polietileno y el polipropileno16,17, también son flotantes y, por lo tanto, experimentan las tasas más altas de fotodegradación y lixiviación en las condiciones cálidas e irradiadas de las aguas superficiales9. En consecuencia, los lixiviados plásticos pueden acumularse en altas concentraciones en las aguas superficiales en relación con el DOM8 natural. Si este lixiviado contiene más compuestos lábiles que la DOM natural, las bacterias deberían poder crecer y reciclar los nutrientes de manera más eficiente18,19. Las diferencias estructurales entre las moléculas del lixiviado plástico y la DOM natural podrían mejorar de manera similar el crecimiento bacteriano al proporcionar más nichos para la descomposición20. Estudios previos8,9,11 han demostrado cómo puede variar la respuesta de las bacterias a los lixiviados plásticos, pero, hasta donde sabemos, ningún estudio ha probado si la composición molecular de la DOM puede explicar esta variación. Los avances recientes en la espectrometría de masas de ultra alta resolución brindan ahora la oportunidad de abordar esta pregunta21,22,23.

Las respuestas de las bacterias a los lixiviados plásticos deberían variar según las aguas por al menos dos razones. En primer lugar, la composición molecular de la DOM natural varía entre lagos y ríos24,25, por lo que debería influir en la capacidad de las bacterias para utilizar los lixiviados plásticos. En la mayoría de los lagos del mundo, la DOM está dominada por compuestos relativamente recalcitrantes26,27, lo que limita las oportunidades de descomposición20,28. Por lo tanto, los lixiviados plásticos que son más lábiles pueden ser ampliamente asimilados en lagos que contienen este carbono recalcitrante. Por el contrario, el lixiviado puede tener pocos beneficios para las bacterias en aguas con DOM ya altamente lábil, o puede usarse de manera similar a la DOM natural que se parece químicamente, ya que las bacterias estarán preadaptadas para usar estos sustratos29. En segundo lugar, la composición funcional de las comunidades bacterianas y, por lo tanto, su capacidad para utilizar DOM natural, varía en el espacio debido a diferentes condiciones ambientales, historias de dispersión y procesos estocásticos30,31,32,33. El mismo patrón también debe observarse para la DOM derivada de lixiviados plásticos.

Aquí, nuestro objetivo era determinar los efectos de los lixiviados plásticos sobre las bacterias en los lagos del norte que dominan el área de agua dulce del mundo34. Presumimos que la composición molecular del DOM del lago preexistente controla cómo las bacterias responden a los lixiviados plásticos. Para probar nuestra hipótesis, incubamos aguas superficiales de 29 lagos de diferente composición de DOM con o sin lixiviados de bolsas de plástico de polietileno de baja densidad (LDPE), el plástico más común en aguas dulces35. Agregamos una cantidad ambientalmente representativa de este lixiviado (0,1 mg CL-1; Métodos complementarios 1), que fue mucho menor que la utilizada en estudios anteriores8,9,11, o un volumen idéntico de un control de agua destilada al agua superficial del lago. Usando la espectrometría de masas de resonancia de ciclotrón de iones por transformada de Fourier (FT-ICR-MS), comparamos la composición molecular de DOM en nuestro lixiviado plástico con la que ocurre naturalmente en nuestros lagos de estudio. También medimos la producción de proteína bacteriana (BPP), que refleja la adquisición de biomasa bacteriana36 y la eficiencia del crecimiento bacteriano (BGE). BGE nos permite separar si el BPP aumenta con el lixiviado simplemente porque hay más carbono disponible o porque el carbono agregado también es más lábil y, por lo tanto, más accesible para las bacterias. En el primer caso, BGE permanecería sin cambios, ya que cualquier aumento en BPP sería simplemente el resultado de un aumento en la cantidad absoluta de carbono procesado en lugar de cualquier cambio en la forma en que se procesó. En el último caso, BGE aumentaría con BPP porque el carbono se procesaría de manera más eficiente, como si estuviera más biodisponible para las comunidades bacterianas residentes. Además, probamos cómo las respuestas de BPP y BGE al lixiviado plástico variaron con la estructura de la comunidad microbiana y qué taxones se asociaron con estas respuestas utilizando la secuenciación de amplicón 16S. Nuestro trabajo ahora avanza en estudios previos al mostrar que los efectos de los lixiviados plásticos en BGE dependen en gran medida de la concentración y la diversidad funcional (FD) del DOM existente en el lago, lo que explica la variación en las respuestas informadas hasta la fecha8,9,11.

La DOM de los lixiviados plásticos se diferenciaba de la de los lagos en tres formas principales. Primero, tenía menos diversidad en las funciones potenciales (es decir, reactividad) de las fórmulas moleculares. Utilizamos un índice de diversidad funcional (FD) generalizado para calcular la diferencia de masa esperada entre las moléculas en el conjunto de datos. La FD de los lixiviados plásticos fue de 3,46, menor que la de cualquiera de los 22 lagos en los que medimos la FD. En estos lagos, la FD osciló entre 6,12 y 6,96, lo que indica una mayor variación en el rango de tamaño potencial de las moléculas disponibles para la actividad microbiana. Estas diferencias se reflejaron en el número total de fórmulas moleculares que detectamos en nuestra ventana analítica (150–2000 Da): 855 en el lixiviado frente a entre 3684 y 7116 en el lago natural DOM. En segundo lugar, a pesar de ser menos diverso, el lixiviado plástico tenía un índice de labilidad mucho más alto. De las fórmulas moleculares detectadas en el lixiviado plástico, el 18,6 % tenía un índice de labilidad alto21 (es decir, relación H:C ≥1,5), superando las proporciones encontradas en cualquiera de nuestros 22 lagos de estudio, que oscilaban entre 10,3 y 12,5 %. Aunque los lagos tenían un mayor número absoluto de compuestos con un alto índice de labilidad debido a su mayor número de fórmulas moleculares, los compuestos altamente lábiles eran relativamente menos abundantes (5,4–10,6 %) en los lagos que en los lixiviados plásticos, donde representaban el 82,2 % de la intensidad máxima normalizada. En comparación con un estándar de agua dulce ampliamente utilizado en espectrometría de masas, el lixiviado plástico también tenía una mayor relación H:C, una menor relación O:C, menos fórmulas moleculares y un mayor porcentaje de fórmulas con un alto índice de labilidad (Fig. 1) . Finalmente, el 35 % de las fórmulas moleculares en el lixiviado plástico eran únicas y estaban ausentes en nuestros 22 lagos de estudio. Este valor probablemente subestimó la verdadera diferencia. De nuestros lagos de estudio, examinamos previamente 19 para determinar los impactos de la contaminación y todos estaban contaminados con microplásticos y fibras antropogénicas37. Por lo tanto, es probable que detectemos compuestos derivados de plástico asociados en DOM de estos lagos. Nuestro enfoque también resolvió fórmulas moleculares y no estructuras, por lo que fórmulas idénticas entre el lixiviado plástico y el DOM del lago podrían representar moléculas diferentes. Independientemente, 11 de las fórmulas exclusivas del lixiviado correspondían a aditivos químicos conocidos utilizados en la producción de plásticos, como el ácido isoftálico y los ftalatos, y 2 correspondían a productos de descomposición conocidos exclusivos de los plásticos (Tabla 1).

Comparamos las fórmulas moleculares recuperadas de FT-ICR-MS en (a) lixiviados de plástico con (b) una muestra estándar de agua dulce ampliamente utilizada en espectrometría de masas. Los puntos son fórmulas moleculares individuales, con densidad que representa el número de fórmulas idénticas a lo largo de los ejes de H:C y O:C. Las moléculas se clasificaron con un alto índice de labilidad basado en una relación H:C ≥1,5 según D'Andrilli et al.21.

El lixiviado de plástico aumentó tanto el BPP como el BGE de las comunidades bacterianas naturales después de 3 días a pesar de agregar poco carbono al DOM del lago. La adición de lixiviado plástico aumentó el BPP medio [intervalo de confianza del 95 %, IC] en 2,29 [1,92, 2,73] veces en comparación con el tratamiento de control (Fig. 2). Específicamente, BPP aumentó de una media estimada de 0.078 [0.058, 0.105] μg CL-1 hr-1 bajo el tratamiento de control a 0.178 [0.132, 0.240] μg CL-1 hr-1 bajo el tratamiento plástico. También descubrimos que el crecimiento bacteriano era más eficiente en presencia de lixiviados plásticos que cuando solo se disponía de DOM de lago natural. La adición de lixiviados plásticos aumentó el BGE en 1,72 [1,27, 2,32] veces en comparación con el tratamiento de control (Fig. 3a). Específicamente, BGE aumentó de una media estimada de 8,1 [5,8, 11,5] % en el tratamiento de control a 14,0 [10,0, 19,5] % en el tratamiento plástico. Para mantener un aumento medio en BPP de 7,31 µg CL−1 durante las 72 h de nuestra incubación con el BGE estimado de 14,0 [10,0, 19,5] %, las bacterias tendrían que procesar una media de 51,5 [37,0, 72,1] µg CL− 1, que es la mitad de la añadida por el lixiviado.

La línea en negrita muestra el aumento medio de BPP entre las medias de tratamiento ± intervalos de confianza del 95 %. Las líneas finas unen los efectos medios para cada uno de los 29 lagos de estudio (n = 3 repeticiones por tratamiento por lago).

una línea en negrita muestra el IC medio ± 95 % para BGE en cada tratamiento. Las líneas finas unen los efectos medios para cada uno de los 18 lagos de estudio con datos de respiración (n = 1 réplica por tratamiento por lago). El BGE aumentó relativamente menos con la adición de lixiviados plásticos ya que (b) aumentó la diversidad funcional de la materia orgánica disuelta del lago (DOM), (c) aumentó la concentración de carbono orgánico disuelto (DOC) del lago o (d) disminuyó la diversidad bacteriana del lago. Las líneas en negrita son las medias estimadas ± 95% IC para las tendencias y los puntos son cambios observados en BGE con la adición de lixiviados plásticos. La línea horizontal indica que no hay cambios en BGE con la adición de lixiviados (es decir, cambio de veces = 1), mientras que los valores por encima y por debajo indican un aumento y una disminución en BGE, respectivamente.

El lixiviado plástico condujo a aumentos relativamente mayores en BGE en lagos con DOM funcionalmente menos diverso y menos DOM en sí mismo (Fig. 3). Detectamos interacciones entre el tratamiento con plástico y la FD del lago y la concentración de carbono orgánico disuelto (DOC) del lago (Fig. 3b, c). Con una FD baja, es decir, 1 desviación estándar (DE) por debajo de la media, las bacterias fueron más eficientes en presencia de plásticos: la BGE aumentó en una media [IC del 95 %] de 2,31 [1,54, 2,31] veces desde una media estimada de 2,57 [1,71, 3,86] % a 5,93 [3,95, 8,89] %. Por el contrario, a una FD alta (es decir, 1 DE por encima de la media), no hubo cambios en la BGE cuando se añadió lixiviado plástico: 1,18 [0,50, 2,80] veces la diferencia. BGE varió de manera similar con la concentración de DOC del lago. A una concentración baja de DOC, el BGE aumentó 3,43 [2,82, 4,15] veces desde una media estimada de 1,69 [1,39, 2,05] % a 5,77 [4,75, 6,99] %, mientras que a una concentración alta de DOC no hubo efecto de la adición de plástico con una diferencia de 0,74 [0,27, 2,04] veces en BGE. Ni FD ni DOC influyeron en la medida en que BPP varió con el lixiviado plástico, ya que el criterio de información de Akaike (AIC) aumentó en 1,52 y disminuyó solo en 1,93, respectivamente, al retener estas interacciones de tratamiento durante la selección del modelo. La ausencia de estas interacciones, a pesar de influir en la BGE, puede reflejar en última instancia las diferencias específicas del sitio en los costos metabólicos para que las bacterias exploten el carbono disponible (Fig. 3 complementaria). Otras variables ambientales retenidas como predictores de BGE durante la selección del modelo, específicamente la temperatura del agua, el pH y la latitud, tampoco influyeron en la respuesta de BGE a los lixiviados plásticos (ΔAIC por incluir interacciones con el tratamiento de lixiviados: 0.24, 1.36 y 0.27, respectivamente) .

El efecto del lixiviado plástico en BGE varió con la diversidad de bacterias presentes en el lago, como se esperaba si la composición de la comunidad microbiana influyera en el uso de nuevas fuentes de DOM. Recuperamos 2148 variantes de secuencia de amplicón (ASV) en 20 lagos sujetos a secuenciación de amplicón 16S. La composición de la comunidad estuvo dominada por los géneros Acinetobacter, Exiguobacterium y Brevundimonas (Figura 4 complementaria). Luego resumimos las diferencias en la diversidad bacteriana utilizando el índice de Shannon, que osciló entre 3,46 y 6,38 por lago, similar a otros estudios en aguas del norte38. Descubrimos que la diversidad bacteriana interactuó con el tratamiento plástico para influir en BGE (Fig. 3d). Con una alta diversidad bacteriana, la adición de lixiviados plásticos aumentó la BGE 2,93 [1,71, 5,03] veces desde una media estimada de 6,59 [3,84, 11,3] % a 19,3 [11,2, 33,1] %. No hubo efecto de la adición de plástico a baja diversidad bacteriana con una diferencia de 1,08 [0,58, 1,99] veces. La diversidad bacteriana tampoco tuvo efecto en la respuesta de BPP a la adición de lixiviados, como se esperaba si los taxones no discriminaran fuertemente en el uso de compuestos lábiles derivados del plástico, sino que los usaran con una eficiencia variable (ΔAIC de la interacción de retención: 1.66).

Para identificar qué géneros respondieron con mayor fuerza al lixiviado plástico, probamos si algunos ASV eran más abundantes cuando BPP y BGE aumentaron después de la adición del lixiviado. Descubrimos que los aumentos de veces en BPP y BGE se correlacionaron positivamente con 154 y 540 ASV, respectivamente (Fig. 4 complementaria). BPP y BGE aumentaron más con el aumento de veces en ASV que pertenecían a los géneros Hymenobacter y Deinococcus, respectivamente (Figura 4 complementaria).

Aquí encontramos que el DOM derivado del plástico era sustancialmente diferente al DOM natural y que promovía fuertemente el crecimiento bacteriano. El lixiviado plástico duplicó con creces la producción de biomasa bacteriana en relación con el tratamiento de control a pesar de agregar una media (± DE) de solo 4,5 ± 4,0 % de las concentraciones totales de DOC del lago. Dado que gran parte del carbono proporcionado por el lixiviado de plástico tuvo que ser asimilado para sostener el aumento de BPP, dado el BGE medio, este resultado destaca aún más la biodisponibilidad del lixiviado de plástico para su uso por parte de las comunidades microbianas. Aunque el aumento de BPP fue menor que el aumento de más de 4 veces informado en los océanos por Romera-Castillo et al.8, agregamos 7,4 veces menos DOC para replicar las concentraciones observadas en los lagos cerca de los centros de población (Métodos complementarios 1). Por lo tanto, encontramos fuertes efectos de los plásticos en concentraciones ambientalmente relevantes, aunque las diferencias entre nuestro estudio y otros pueden deberse a diferencias en las características de las aguas de fondo. Estos efectos positivos pueden desaparecer a mayores concentraciones de lixiviados y/o en diferentes aguas, como lo encontró Tetu et al.11, quienes agregaron de 1,3 a 250 veces más DOM derivado de plástico que nosotros al agua de mar artificial. Al caracterizar las propiedades moleculares únicas del lixiviado plástico, nuestro estudio ahora agrega una nueva perspectiva sobre por qué y cuándo el lixiviado estimula el crecimiento bacteriano. Específicamente, la alta labilidad y biodisponibilidad del lixiviado plástico probablemente incrementó BPP y BGE, como ocurre con DOC en el ambiente natural18,19,39,40. Es poco probable que una cantidad adicional de carbono del lixiviado plástico sea la única explicación de estos resultados, ya que comprendía solo una pequeña fracción del depósito total de DOC. Nuestros resultados también sugieren que las altas concentraciones de lixiviados plásticos, como las utilizadas por Tetu et al.11, pueden afectar el crecimiento bacteriano porque agregan grandes cantidades de compuestos tóxicos, por ejemplo, oxibenzona41,42.

Los aumentos en BGE variaron con la concentración y composición de DOM del lago, lo que sugiere que el ambiente local importaba además del lixiviado. Como BGE, pero no BPP, interactuó con las características del lago, las comunidades bacterianas locales deben haber producido una biomasa similar a concentraciones bajas y altas de FD/DOC pero con menores costos metabólicos en las primeras. Podrían surgir costos más bajos porque DOM contenía proporcionalmente más moléculas con un alto índice de labilidad a bajas concentraciones de FD/DOC una vez que agregamos lixiviados al agua del lago (Figura 3 complementaria). Puede haber costos metabólicos más bajos cuando los microbios tienen más sustratos lábiles para consumir, por ejemplo, si les permite dirigirse a moléculas que están más disponibles termodinámicamente43. Las comunidades microbianas de estos ambientes también podrían haberse especializado hacia aquellas que producen enzimas más eficientes para degradar los recursos disponibles30,44. FD puede reflejar el número de nichos disponibles para los descomponedores microbianos20,23. Por lo tanto, las bacterias en lagos con pocos nichos (es decir, baja FD) pueden beneficiarse más de las moléculas de alto índice de labilidad que encontramos que fueron agregadas por el lixiviado plástico. En conjunto, esta dependencia de las bacterias del DOM preexistente puede explicar por qué sus respuestas han variado en los estudios de lixiviados plásticos que han utilizado diferentes fuentes de agua8,11. De manera más general, nuestros resultados sugieren que la forma en que los microbios responden a los lixiviados plásticos depende tanto de la cantidad de nichos microbianos potenciales conferidos por el DOM existente como de la capacidad de las comunidades locales para ocupar estos nichos.

La diversidad microbiana también influyó en el aumento de BGE después de la adición de lixiviados. Encontramos específicamente que los aumentos en BGE después de la adición de lixiviados se amplificaron a niveles más altos de diversidad bacteriana. Una mayor diversidad puede aumentar la probabilidad de taxones que puedan usar compuestos derivados del plástico de manera eficiente, elevando así el BGE de toda la comunidad. Hasta donde sabemos, ningún estudio ha explorado cómo la diversidad bacteriana influye en la medida en que BGE responde a la manipulación de recursos. En cambio, estudios previos han correlacionado la BGE con la riqueza bacteriana45,46 y los cambios en la BGE con la composición de la comunidad bacteriana47. En términos más generales, nuestros resultados ofrecen la promesa de que algunos taxones pueden ser particularmente adecuados para usar compuestos derivados del plástico y eliminarlos del entorno natural.

Al proporcionar una comprensión de cuándo las comunidades naturales utilizan el lixiviado plástico, nuestros hallazgos tienen implicaciones más amplias para las redes alimentarias acuáticas y los esfuerzos de mitigación de la contaminación. Primero, más biomasa en la base de las redes alimentarias transferirá más energía a niveles tróficos superiores, estimulando el crecimiento de organismos superiores48,49. Por ejemplo, Daphnia creció tan rápido con microplásticos como cuando se alimentó con algas10, lo que indica que el aumento en la producción bacteriana a partir del carbono derivado del plástico puede respaldar el crecimiento de niveles tróficos más altos. En segundo lugar, nuestros resultados ofrecen información sobre los esfuerzos para identificar los aislamientos ambientales que podrían eliminar los compuestos derivados del plástico del entorno natural. Específicamente, encontramos que los ASV en los géneros Deinococcus e Hymenobacter estaban asociados con altos niveles de uso de lixiviados plásticos, de acuerdo con observaciones previas de comunidades microbianas asociadas con películas plásticas biodegradables50. También se ha demostrado que los taxones de Deinococcus coinciden con las secuencias de ADN que codifican una enzima polietilentereftalatasa recientemente identificada de Ideonella sakaiensis51. Otros taxones que se correlacionaron positivamente con el metabolismo bacteriano incluyeron Exiguobacterium, que previamente se encontró que crecía únicamente en película de poliestireno52. Sin embargo, las bacterias capaces de utilizar los lixiviados pueden diferir de las que degradan el plástico. Estudios recientes han aislado bacterias filogenéticamente divergentes con la capacidad de degradar plásticos, incluidas cepas de proteobacterias, como Pseudomonas spp.53,54,55, Rhodobacteraceae56, Ideonella sakaiensis57 y Acinetobacter baumannii58, y Firmicutes como Bascillus spp.53,55. Muchos de estos taxones estaban fuertemente asociados con BPP y BGE en nuestro estudio (Figura 4 complementaria). Independientemente de si los microbios que utilizan los lixiviados son los mismos que los que los descomponen, la capacidad de absorber los lixiviados es importante para reducir la contaminación química de los plásticos11,59 y nuestros resultados identificando taxones que lo hacen pueden ayudar a dirigir los esfuerzos de remediación biológica.

Nuestro estudio tiene al menos tres limitaciones a pesar de identificar efectos claros de los plásticos en el metabolismo de las comunidades microbianas. En primer lugar, nos centramos únicamente en las bacterias, pero otros microorganismos como las microalgas y los hongos también se ven afectados por los plásticos y los lixiviados de plástico60,61,62,63. Estas interacciones adicionales pueden influir aún más en la respuesta general del metabolismo del ecosistema a la contaminación plástica además de los efectos de las bacterias observados aquí. En segundo lugar, solo lixiviamos LDPE. La composición química de los lixiviados de otros plásticos probablemente diferirá y, por lo tanto, el tipo de plástico presente en los lagos también puede influir en las bacterias junto con el medio ambiente local. Sin embargo, el LDPE es el plástico más común que se encuentra en los sistemas acuáticos35, por lo que debería contribuir en mayor medida a la reserva de DOM disponible para el uso de bacterias. Finalmente, nuestro estudio usó una sola concentración de LDPE que era representativa de las concentraciones de plástico que se encuentran en los lagos cerca de los centros de población (Métodos complementarios 1). Las concentraciones más altas, como las que se encuentran en los sitios de gestión de desechos, pueden tener efectos menos positivos sobre los microorganismos, especialmente si se acumulan concentraciones más altas de aditivos tóxicos11. Independientemente, los plásticos contaminarán el medio ambiente durante décadas64. Por lo tanto, nuestros hallazgos son valiosos, ya que sugieren que algunos lagos (por ejemplo, altas concentraciones de DOC, DOM funcionalmente diverso, baja diversidad bacteriana) son menos capaces de eliminar los lixiviados disueltos de los plásticos y, por lo tanto, se beneficiarían más de la futura gestión de la contaminación.

Tomamos muestras de 29 lagos en Escandinavia entre agosto y septiembre de 2019. Los lagos se ubicaron entre latitudes de 59,1 ° N y 70,3 ° N para capturar amplios gradientes ambientales (Figura 1 complementaria). Por ejemplo, los lagos diferían en profundidad (rango: 0,9–303 m) y área (0,01–464 km2) y, en el momento del muestreo, diferían en la temperatura superficial media (9,4–20,6 °C), pH (5,81 –6,95), concentración de DOC (0,55–7,97 mg L−1) y diversidad funcional de DOM (6,12–6,96).

Los lagos fueron muestreados en su punto más profundo. Recogimos 10 L de agua superficial en una botella Nalgene lavada con ácido. En 20 lagos, preservamos inmediatamente la composición de la comunidad microbiana pasando 1000 ml de agua a través de una unidad de filtro Sterivex de 0,2 µm (Millipore). Los filtros se almacenaron a -20 °C hasta los análisis de laboratorio. Luego medimos el pH y la temperatura del agua del lago usando una sonda múltiple (HI-99171, Hanna Instruments). Finalmente, se tomaron muestras de nitrógeno total (TN), DOC y DOM en 22 lagos mediante la filtración de 500 ml de agua a través de filtros de fibra de vidrio precombustidos (tamaño de poro nominal de 0,5 µm, Macherey-Nagel) en tres botellas de vidrio ámbar sin espacio superior. Las botellas se acidificaron a pH 2 con 0,5 ml de HCl al 10 % y se almacenaron en la oscuridad. El agua restante se almacenó en la botella de muestreo de Nalgene durante un máximo de tres horas en la oscuridad antes de comenzar el experimento.

Se recolectaron bolsas de plástico hechas de LDPE, el tipo de plástico más común en agua dulce35, de cuatro cadenas comerciales importantes (John Lewis, Superdrug, Clintons y Next) en Cambridge, Inglaterra, y se cortaron en cuadrados de 1 cm2. Se incubaron 240 cuadrados (60 de cada cadena comercial) en 150 ml de agua destilada a 25 °C durante 7 días bajo una lámpara LED que simulaba la exposición natural a los rayos UV (395–530 nm de longitud de onda, 100 µmol de fotones m−2 s−1 de luz intensidad) y con agitación constante para simular el transporte ambiental8. También se incubó un matraz separado de 125 ml de agua destilada sin los plásticos en las mismas condiciones que un control que confirmó que no se lixivió DOM de nuestro proceso de tratamiento. Al final de la incubación, el agua se filtró para su uso en el experimento a través de filtros de jeringa de acetato de celulosa de 0,2 µm previamente enjuagados (Sartorius AG) en viales de vidrio precombustidos oscuros sin espacio de cabeza. Usamos un tamaño de filtro más restrictivo que cuando preservamos el DOM del lago, ya que queríamos asegurarnos de que ningún microbio de laboratorio pudiera contaminar los tratamientos experimentales e introducirse en las aguas del lago. Las incubaciones se conservaron para las mediciones de DOM y DOC como para las aguas del lago. Usamos agua del filtrado de 0,2 µm en lugar de un tamaño de poro más alto como en los lagos para medir con precisión lo que se agregó en los tratamientos experimentales.

Estimamos la diversidad funcional (FD) del agua del lago y el lixiviado plástico DOM utilizando la espectrometría de masas de resonancia de ciclotrón de iones de transformada de Fourier (FT-ICR-MS). El DOM se extrajo en fase sólida como se describió previamente en Dittmar et al.22. Brevemente, el DOM de las botellas de 500 ml se retuvo en 1 g de un polímero de estireno-divinilbenceno (Bond Elut PPL, Agilent) y se eluyó con 4 ml de metanol ultrapuro (LC-MS LiChrosolv, Merk). Los extractos resultantes se diluyeron en una solución de metanol:agua 1:1 (v:v) hasta una concentración final de 2,5 ppm. Se infundieron directamente 100 µL de los extractos diluidos en modo negativo mediante ionización por electropulverización en un FT-ICR-MS Solarix XR de 15 Tesla (Bruker Daltonics, Alemania). Se recolectaron 200 escaneos para cada lago, y luego los escaneos se calibraron usando el software DataAnalysis (Bruker Daltonics, Alemania). Se exportaron masas en el rango de 150 a 1000 m/z y se utilizó la plataforma en línea ICBM-OCEAN65 para asignar fórmulas moleculares. La FD se calculó como en Mentges et al.23, utilizando diferencias en el número de átomos de carbono en las fórmulas moleculares, donde un mayor valor indicaba una mayor diversidad en el tamaño de las fórmulas moleculares. También estimamos la biodisponibilidad del lixiviado plástico y la DOM del agua del lago clasificando las fórmulas moleculares con una relación H:C ≥1.5 como de alto índice de labilidad21. Las concentraciones de DOC y TN en las muestras se midieron dentro del mes posterior al muestreo en un analizador Shimadzu TOC-L TNM-L (Shimadzu Corporation, Japón).

En cada lago, se establecieron incubaciones para probar el efecto de los lixiviados plásticos (Fig. 2 complementaria). Se llenaron nueve botellas de vidrio de 125 ml con 125 ml del agua del lago recolectada. Tres botellas recibieron 4,6 ml de lixiviado, 4,6 ml de agua destilada o ninguna adición adicional. Se determinó el volumen de lixiviado de forma que se añadieran 0,1 mg CL-1. Se supuso que esta concentración era representativa de la cantidad de carbono lixiviado de los plásticos en el medio ambiente en función de: (1) la concentración de plásticos en los lagos cerca de las ciudades del sur de Europa, (2) la densidad y el volumen de las bolsas de plástico LDPE y ( 3) la tasa de lixiviación esperada de plásticos (cálculos en Métodos complementarios 1). Las botellas se engarzaron herméticamente con septos de PTFE/caucho, asegurando que no hubiera burbujas presentes antes de continuar. Las botellas de agua pura del lago se procesaron directamente para proporcionar mediciones para el inicio de la incubación, mientras que las botellas que recibieron la adición de agua destilada o lixiviado plástico se incubaron durante 72 h en la oscuridad a temperatura ambiente. También se prepararon viales idénticos para mediciones de concentración de oxígeno para derivar BGE. Se añadió agua de lago con lixiviado de plástico o agua de lago con agua destilada, como se describió anteriormente, a viales de vidrio herméticos de 25 ml por triplicado sin espacio de cabeza. Se añadió lixiviado plástico o agua destilada (0,9 mL) a la misma concentración (0,1 mg CL-1) que la incubación descrita anteriormente.

Para determinar la actividad bacteriana, se midió la BPP y la respiración después de una incubación de 72 horas. La productividad bacteriana se estimó en función de la producción de proteínas utilizando la absorción de carbono como proxy36. Brevemente, se añadieron 17 nM de [3H]-leucina a 1,5 ml de agua de muestra recogida de cada botella de incubación en un tubo de centrífuga de 2 ml. A continuación, se añadieron 300 µl de ácido tricloroacético (TCA) al 50 % a una muestra de cada tratamiento en cada lago (en adelante, "muerto") sin añadir nada a la otra muestra (en adelante, "viva"). Todas las muestras se incubaron en la oscuridad a temperatura del lago durante 1 hora. Al final de la incubación, se añadieron 300 µL de TCA al 50% a las muestras vivas. Las células se precipitaron por centrifugación (10 min, 16 000 × g). Los sedimentos se lavaron con 1 ml de TCA al 5 %, se centrifugaron nuevamente (10 min, 16 000 × g) y se eliminó el sobrenadante. Las muestras se secaron al aire antes de agregar 1 ml de cóctel de centelleo líquido Optiphase HiSafe 3. Los recuentos por minuto (CPM) se midieron utilizando un contador de centelleo líquido Triathler (Hidex Oy, Finlandia), junto con un estándar de concentración conocida y dos blancos (1 ml de líquido de centelleo únicamente y un tubo Eppendorf vacío) utilizados para la calibración. Los CPM se convirtieron en desintegraciones por minuto, restando el muerto y el blanco de cada valor vivo y ajustando la eficiencia de conteo según el estándar. Estos valores luego se convirtieron en absorción de carbono66.

Los niveles de oxígeno en el agua se midieron antes y después de la incubación para determinar la tasa de respiración. Un vial de cada tratamiento se midió inmediatamente y los otros dos se midieron después de 72 h en la oscuridad. Utilizamos optodos de fibra óptica conectados a un medidor OXY-1 ST (PreSens, Alemania) para registrar la concentración de oxígeno como porcentaje de saturación de aire en cada vial de 25 ml67,68. Las lecturas se registraron cada segundo hasta que se alcanzó un estado estacionario; para el 90 % de las muestras, esto se alcanzó en 5 minutos. Luego, la concentración de oxígeno se derivó de la mediana de los últimos 10 valores estables en la serie temporal. También se registraron la presión, la temperatura y la salinidad y se usaron para corregir los valores a las condiciones estándar.

Para determinar si las bacterias usaban el carbono de manera eficiente para el crecimiento, se calculó la eficiencia del crecimiento bacteriano (BGE) según lo revisado por del Giorgio y Cole69. El BPP y la respiración se convirtieron a unidades de moles de carbono por hora, asumiendo un cociente respiratorio de uno, y luego calculamos la proporción de carbono total incorporado en la biomasa dividiendo el carbono utilizado para el crecimiento (BPP) por la suma de BPP y respiración .

Además de las características de DOM, consideramos cómo la composición y la diversidad de bacterias influyeron en sus respuestas a los lixiviados plásticos. Para caracterizar las comunidades bacterianas, se extrajo ADN de los filtros Sterivex siguiendo un protocolo establecido70 con modificaciones menores.

Brevemente, colocamos los filtros, que se separaron de la unidad de filtración en condiciones estériles, en un criotubo que contenía perlas de sílice y zirconia (3,0, 0,7 y 0,1 mm de diámetro) antes de agitar en vórtex a 2850 rpm durante 15 min. Luego, añadimos 0,6 ml de fenol-cloroformo-isopropanol (25:24:1), 0,6 ml de bromuro de cetrimonio al 5 %, 60 µl de dodecilsulfato de sodio al 10 % y 60 µl de N-lauroilsarcosina al 10 % y agitamos la solución en un vórtex a 2850 rpm durante 15 min. Luego centrifugamos las muestras a 16 × g durante 15 min a 4 °C y recolectamos el sobrenadante. Al sobrenadante, agregamos un volumen igual (aprox. 0,6 mL) de cloroformo-isopropanol (24:1), mezclamos las muestras por inversión y centrifugamos a 16 × g durante 10 min a 4 °C. Recolectamos nuevamente el sobrenadante y precipitamos el ADN a 4 °C durante la noche en polietilenglicol con cloro sódico 1,6 M. Centrifugamos las muestras nuevamente a 17 × g durante 90 min a 4 °C, retiramos el sobrenadante y lavamos el precipitado con etanol al 70 % enfriado con hielo (-20 °C). El ADN se disolvió en agua ultrapura y se cuantificó en un fluorómetro Qubit (ThermoFisher, EE. UU.). También extrajimos ADN de un estándar comunitario microbiano ZymoBIOMICS™ (Zymo Research, EE. UU.) y agua libre de nucleasas (Qiagen, Alemania) para actuar como controles positivo y negativo, respectivamente. Las bibliotecas se prepararon exactamente como las muestras del lago.

Amplificamos las regiones V6 y V8 del gen 16S rRNA utilizando los cebadores específicos de bacterias71 5' ACGCGHNRAACCTTACC 3' y 5' ACGGGCRGTGWGTRCAA 3'. Las muestras se secuenciaron a 2 × 300 pb de extremo emparejado en un Illumina MiSeq en Integrated Microbiome Resource (Halifax, Nueva Escocia, Canadá)71. No se recuperó ADN del control negativo y no había contaminantes presentes en el control positivo. Luego eliminamos los cebadores de las secuencias sin procesar usando cutadapt72 y asignamos la taxonomía con DADA2 pipeline73 y la base de datos Silva v13274. En general, 1,7 millones de lecturas se clasificaron en 2148 variantes de secuencia de amplicón (ASV), que representaron el 75 % del total de lecturas sin procesar, y las usamos para calcular el índice de diversidad de Shannon75. Las secuencias sin procesar se han depositado en la base de datos de EBI con el número de acceso PRJEB49321.

El efecto de los plásticos en BPP y BGE se probó utilizando modelos lineales de efectos mixtos. Como tanto BPP como BGE no se distribuyeron normalmente, se transformaron en logaritmo natural antes del análisis. Luego consideramos los siguientes predictores fijos para cada respuesta bacteriana: diversidad funcional del DOM del lago, diversidad bacteriana (índice de Shannon), concentraciones de DOC y TN, temperatura del agua del lago, pH y latitud. La última variable se incluyó para controlar las diferencias en la ubicación del lago, que se sabe que influye en la composición de la comunidad bacteriana76 y, por lo tanto, planteamos la hipótesis de que podría afectar la respuesta bacteriana general. Incluimos una interacción en nuestro modelo entre cada predictor y el tratamiento experimental (es decir, plástico o tratamiento de control), que también se incluyó como efecto principal. Tomamos en cuenta las mediciones repetidas del mismo lago al incluir la identificación del lago como un efecto aleatorio. Los modelos se ajustaron inicialmente utilizando la máxima verosimilitud con la función lmer del paquete lme4 en la versión R 3.5.377. Para evitar la multicolinealidad, inspeccionamos las correlaciones entre las estimaciones de los parámetros del modelo. Cuando dos variables se correlacionaron con una correlación de Pearson r > 0,90, se seleccionó el término biológicamente más relevante para incluirlo en el modelo. Luego, se determinó el mejor modelo compatible utilizando la eliminación por pasos hacia atrás utilizando la función drop1 de lme4. Los efectos fijos se eliminaron si su retención no hubiera disminuido la puntuación del criterio de información de Akaike del modelo en más de dos. En el texto principal solo se informaron los resultados del modelo mejor respaldado, reajustado utilizando la máxima verosimilitud restringida. Los intervalos de confianza se calcularon a partir de estos modelos utilizando el paquete emmeans78.

Identificamos qué ASV se asociaron con cambios en BPP y BGE después de la adición de lixiviados plásticos. Estimamos por separado el cambio de log2 veces en la abundancia relativa de cada ASV en relación con los aumentos de veces en BGE o BPP ajustando modelos lineales generalizados binomiales negativos separados para leer recuentos utilizando la función DESeq en el paquete DESeq279 R. Se eliminaron todos los ASV con <100 lecturas para evitar inferir correlaciones con taxones raros que pueden estar sujetos a una mayor variación estocástica en la abundancia. Los valores de p se ajustaron para corregir comparaciones múltiples con el método de Benjamini-Hochberg79 y se consideraron estadísticamente significativos por debajo de un umbral de 0,05.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de investigación de Nature vinculado a este artículo.

Los datos de BPP y BGE generados en este estudio se pueden descargar de FigShare (https://figshare.com/articles/dataset/BPP_data/19692031; https://figshare.com/articles/dataset/BGE_data/19692028). Las secuencias de ADN se pueden descargar de la base de datos EBI (https://www.ebi.ac.uk/services/dna-rna) con el número de acceso PRJEB49321.

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Agradecemos a Carolyn Ewins, Sophie Guillaume y Sam Woodman por su ayuda con el trabajo de campo. Este trabajo fue financiado por una subvención inicial H2020 ERC 804673 para AJT.

Grupo de Ecosistemas y Cambio Global, Departamento de Ciencias Vegetales, Universidad de Cambridge, Cambridge, CB2 3EA, Reino Unido

Eleanor A. Sheridan, Jérémy A. Fonvielle, Samuel Cottingham, Yi Zhang y Andrew J. Tanentzap

Departamento de Zoología, Universidad de Cambridge, The David Attenborough Building, Cambridge, CB2 3QZ, Reino Unido

Eleanor A. Sheridan y David C. Aldridge

Instituto de Química y Biología del Medio Marino (ICBM), Universidad de Oldenburg, 26129, Oldenburg, Alemania

Thorsten Dittmar

Instituto Helmholtz para la Biodiversidad Marina Funcional de la Universidad de Oldenburg (HIFMB), 26129, Oldenburg, Alemania

Thorsten Dittmar

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EAS, JAF, DCA y AJT diseñaron el estudio. EAS, JAF, SC e YZ realizaron trabajos experimentales. EAS, JAF, TD y AJT analizaron datos. TD, DCA y AJT supervisaron el estudio. EAS, JAF y AJT escribieron el primer borrador del manuscrito y todos los coautores comentaron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Eleanor A. Sheridan o Andrew J. Tanentzap.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Isaac Dennis Amoah, Sara Rodríguez-Mozaz y los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Sheridan, EA, Fonvielle, JA, Cottingham, S. et al. La contaminación plástica fomenta más crecimiento microbiano en los lagos que la materia orgánica natural. Nat Comun 13, 4175 (2022). https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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Recibido: 10 junio 2021

Aceptado: 29 junio 2022

Publicado: 26 julio 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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Nature Reviews Microbiología (2022)

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